האתון (הנקבה של החמור) היא דמות חשובה בסיפור, אפילו שאין לה שם. האתון רואה יותר מבלעם ומבינה את ההתרחשות טוב ממנו, ולכן גם סופגת ממנו מהלומות. אבל אז אלוהים פותח את פיה ומאפשר לה לדבר בשפת בני האדם ולנזוף בבלעם על התהגותו כפויית הטובה אליה. הסיפור מציג את האתון כדמות נוגעת ללב, ואת בלעם כמי שאינו רואה ואינו מרחם.
השימוש בביטוי "ותפתח האתון את פיה" נפוץ היום, אך משתמשים בו באופן הפוך מכוונתו המקורית. בעוד הסיפור התנ"כי מעורר כבוד כלפי האתון המדברת, היום השימוש בביטוי נועד ללעוג לאדם שמדבר, על כך שלכאורה אינו אומר דברי טעם או במילים אחרות: תראו מי שמדבר!